Zagrożenia dla hodowli jesiotrów i produkcji kawioru

Polacy pokochali jesiotry i łososie. Nasze państwo stało się drugim w Unii Europejskiej, a czwartym na świecie producentem kawioru i jesiotrów. Zakwity złotej algi, której jeszcze kilka lat temu nikt się nie spodziewał, zwróciły naszą uwagę na mniej znane, ale niebezpieczne dla ryb organizmy. Warto się zatem przyjrzeć egzotom niszczącym kawior oraz ich znacznie pospolitszym u nas krewniakom, które porażają wiele gatunków ryb. Wraz ze światowym rozwojem akwakultur oraz wdrażaniem coraz bardziej przemysłowych metod chowu zagrożenie chorobami będzie rosnąć [1].

Lewy jamochłon

Zmorą producentów kawioru pozostaje Polypodium hydriforme. Owsiannikow odkrył je w 1871 r. w jajach sterleta. Jako nieznany gatunek opisał je w 1885 r. Ussow. To on nadał mu obowiązującą do dziś nazwę łacińską oraz uznał za nietypowego parzydełkowca. Nietypowego, bo nie dość, że pasożyta to jeszcze wywróconego na lewą stronę, to jest z nabłonkiem trawiącym (gastrodermą) skierowanym na zewnątrz, a ektodermą wnicowaną do środka ciała. Potem nastąpił długi zastój w badaniach nad tym osobliwym zwierzęciem. Renesans zainteresowania polypodium nastąpił w latach 40., gdy zaczęło przynosić straty gospodarcze, a potem w latach 80., gdy zawleczono je do Ameryki Północnej [7, 9, 10].

Ni pies, ni wydra – bestia przebrzydła

Niezwykłej morfologii Polypodium towarzyszy unikalny cykl życiowy oraz nadspodziewanie wysokie tempo ewolucji genomu. Większość życia spędza jako pasożyt w dojrzewającym kawiorze. Jego ofiarami najczęściej padają sterlet Acipenser ruthenus, wiosłonos Polyodon spathula i łopatonos Scaphirhynchus platorynchus. Rzadziej obserwuje się je u pozostałych gatunków jesiotrów Acipenser i bieług Huso. Polypodium bytuje w komórce jajowej jesiotra jako dwujądrowa komórka o średnicy 15-30 μm. Potem rozwija się w larwę (zarodek?), następnie przekształca w stolon – obie formy o odwróconych tkankach. Takie przenicowanie ma sens fizjologiczny: polypodium jest zanurzone w żółtku jaja swojego gospodarza, więc chłonie je i trawi całą powierzchnią ciała.

Zapasożycone oocyty są większe od niezainfekowanych (1,5-2,0 zamiast 1,3 mm u zdrowych). Ten etap może trwać kilka lat. Niedługo przed tarłem żywicieli polipodium wywraca się, uzyskując typowy dla jamochłonów układ warstw ciała. W tym momencie na powierzchnię wyłaniają się czułki (ramiona), rozproszone wcześniej po całym wnętrzu stolonu. To, co pozostało z żółtka ikry, trafia do jamy chłonąco-trawiącej parazyta. Gdy zainfekowane ziarna ikry uwolnią się do wody, stolon opuszcza ciało gospodarza i ulega fragmentacji na szereg form potomnych, podobnych do meduz.

Są rozmnażającymi się płciowo drapieżcami, ale o charakterystycznej gametogenezie. Połowa z nich, tradycyjnie uważana za samce, wykazuje dość typową spermatogenezę. Potem jednak zaczyna prowadzić raczej oogenezę. Następuje rodzaj mejozy, jednak powstałe gamety są dwujądrowe niczym orzęski. Jedno z jader pozostaje haploidalne, gdy drugie ulega poliploidyzacji. Chroniona specjalną czapeczką gonada staje się gametoforem pełnym dwujądrowych gamet.

Druga połowa meduz, klasyfikowana jako samice, formuje w endodermie dwa jajniki z jajowodami. Mimo wielu lat wytężonych obserwacji nie zauważono tu jakichkolwiek mejoz. Obecnie uważa się, że samice pozostają dzieworodne. Znaczenie gonad pozostaje niejasne. Dwujądrowe gamety (a może zygoty?) wnikają wgłąb oocytów samic jesiotrów i cykl zaczyna się od nowa [9].

Jesiotry nierzadko spędzają znaczną część życia w morzach, ale trą się w wodach słodkich. Polypodium hydriforme zakaża je tylko podczas tarła w rzekach lub potokach. Słodkowodny tryb życia to wielka rzadkość wśród parzydełkowców. W stawach i rzekach spotyka się jednak stułbię Hydra czy meduzę Craspedacusta sowerbii. Oba te rodzaje są dość odlegle spokrewnione ze sobą. Nie są też kuzynami polipodium. Godne uwagi jest to, że w pozostałych gromadach typowych jamochłonów (koralowców, krążkopławów, słupomeduz, kostkowców) nie spotyka się form słodkowodnych. Nie brak ich za to wśród myksosporidiów Myxozoa – pasożytów zaliczanych dawniej do pierwotniaków, a dziś do jamochłonów [2, 5].

Klasa sama dla siebie

Niesamowita budowa polipodium od początku zapewniała mu dość izolowaną pozycję wśród tkankowców Metazoa. Obecność komórek parzydełkowych z nematocystami od początku przemawiała za uznaniem P. hydriforme za dziwacznego, ale niewątpliwego jamochłona. W 2003 r. poddano tę klasyfikację w wątpliwość. Na podstawie analizy genów uznano, że opisywany pasożyt jesiotrów jest bliżej spokrewniony ze zwierzętami dwubocznymi symetrycznie niż z promieniście symetrycznymi parzydełkowcami. Potem zakwestionowano wnioski z tych badań, wskazując na błąd polegający na łączeniu dwóch długich gałęzi drzewa filogenetycznego jako grup siostrzanych. Część badaczy uważała wyniki wskazujące na pokrewieństwo myksosporidiowców z Polypodium oraz przynależność obu grup do jamochłonów za błąd, a jednocześnie przykład artefaktu badawczego. Dla innych pokrewieństwo było prawdziwe, zatem stanowiło przykład prawidłowego wnioskowania.

Tak czy inaczej niszczyciel kawioru zajmuje szczególną pozycję w obrębie całego typu. Trzeba bowiem dla niego utworzyć osobny rodzaj Polypodium, rodzinę Polypodiidae, rząd Polypodiidea, a nawet całą klasę (gromadę) Polypodiozoa. Jako czynniki chorobotwórczy i patogen ryb ważnych dla czynnej ochrony przyrody, odpowiedzialny za kastrację ikrzyc gatunków parasolowych i zwornikowych, ma znaczenie ekonomiczne, a także konserwatorskie [5].

Niesamowity miks cech – dużo do wyjaśnienia nie tylko w kwestii spornej

Myksosporidiowce (Myxozoa, myksozoa, myksosporidia) towarzyszą rybom jako ich pasożyty od blisko 500 mln lat. Do tej pory scharakteryzowano około 2,2 tys. gatunków, pogrupowanych w około 62 rodzaje. Znacznie więcej czeka na odkrycie i opisanie. Może nawet 30 tys.? Dopiero uprzemysłowienie hodowli ryb słodkowodnych i wędrownych plus udomowienie kolejnych ryb morskich (chociażby tuńczyków) zwróciło oczy świata na tę grupę, zaliczaną dotąd do protistów, a potem przeniesioną do jamochłonów. Uderzenie po kieszeni skłoniło naukowców do badania tej grupy. Przez ponad wiek najważniejszymi cechami przy klasyfikacji tych patogenów do rodzaju i gatunku była budowa spory.

Zazwyczaj mierzy ona 19-20 µm i ma okrągławy bądź jajowaty, rzadziej cewkowaty kształ. Już w XIX w. odnotowano, że składa się ona z kilku komórek i wykazuje pewne podobieństwa do komórek parzydełkowców. Do końca XX w. nie przeszkadzało to naukowcom opisywać Myxozoa jako pierwotniaki, a potem protisty. Zależnie od gatunku spora zawiera od jednej do trzynastu (zwykle dwie) komórek biegunowych. Wewnątrz każdej z nich znajdują się spiralnie skręcone nici. W pewnych warunkach wystrzeliwują one na zewnątrz, kotwicząc sporę w tkankach żywiciela. Co nam to przypomina? Parzydełka jamochłonów, zwłaszcza ich modyfikacje u pasożytniczych narkomeduz oraz polipodium.

Niespodziewany zwrot akcji

Naukowcy, weterynarze i hodowcy długo byli przekonani, iż w chorej rybie powstają spory potomne, które wypadają i zakażają następne ofiary. Zakładano, że infekcja myksosporidiami przypomina malarię u ludzi albo eimerię u bydła, bo tam także chorobotwórczy protist zwiększa skokowo swoją liczebność poprzez schizogonię. Podobieństwa sięgały dalej, bowiem po schizogonii następować miała sporogonia, czyli powstawanie nowego pokolenia spor. W 1984 r. udowodniono doświadczalnie, że zarodniki Myxobolus cerebralis nie powodują zakażenia u łososiowatych.

Pasożyt potrzebuje żywiciela pośredniego w postaci rurecznika (tubifeksa). W ciele tego słodkowodnego kuzyna dżdżownic ze spory powstawał Triactinomyxon, który rozwija się w nabłonku jelit bezkręgowca. Z komórki biegunowej powstaje pansporocysta, a z niej aktinospory, które będą zakażać ryby. W miejscu infekcji powstaną plazmodia. Stadia troficzne (trofozoity) wędrują po ciele ofiary, korzystając z krwiobiegu albo układu nerwowego.

Tak wyrafinowany cykl życiowy, z dwoma niepodobnymi do siebie pokoleniami płciowymi i dwoma niepodobnymi do siebie stadiami przetrwalnymi (sporami), to unikat w całym świecie zwierząt. Z czasem udowodniono, że kolejny winowajca śnięcia wylęgu u łososi pacyficznych oraz pstrągów tęczowych, Ceratonova shasta (Ceratomyxa shasta), przechodzi bardzo podobny cykl życiowy. Tu również niezbędny jest należący do słodkowodnych pierścienic żywiciel pośredni, tym razem malutki wieloszczet Manayunkia speciosa. Masowym, a śmiertelnym w skutkach infekcjom sprzyja wysokie zagęszczenie M. speciosa, niespotykane w dzikiej naturze, lecz całkiem częste w zbiornikach zaporowych. To kolejny argument za rozbiórką tam w Kanadzie i USA.

Zmianę żywicieli udokumentowano także dla: Hofferellus, Myxidium, Sphaerospora, Thellohanellus oraz Zoschokkella, wskazując na pierścienice albo na mszywioły. Ryby to najczęstsi żywiciele ostateczni myksosporidiów. Tym niemniej odkryto gatunki kończące cykl życiowy w płazach, gadach, ptakach i ssakach. Gospodarzami zwykle są pierścienice, czasem mszywioły. Znowu podobne stosunki jak u zarodźców malarycznych, gdzie to człowiek jest żywicielem pośrednim, a komar ostatecznym [2, 4, 6].

Co za skandal!

Myxozoa uznaje się dziś za ekstremalnie uproszczone w toku ewolucji jamochłony. Przechodząc na pasożytniczy tryb życia, przekształciły się ze stosunkowo dużych, drapieżnych, wolnożyjących meduz w wewnątrzkomórkowe parazyty, złożone z kilku, a czasem jednej komórki. Uproszczeniom budowy ciała towarzyszyła utrata wielu genów i białek, nie tylko tych odpowiadających za oddychanie tlenem, lecz również rozwój zarodkowy i larwalny, koordynację pracy rozmaitych narządów i tkanek oraz komunikację między komórkami. Ciała miksosporidiów należą do najdrobniejszych tkankowców, a ich genomy do najmniejszych, najmocniej skróconych wśród zwierząt.

Intryguje zwłaszcza brak genów z domenami kaspazy oraz BCL2, jak również homologów p53 i apoptotycznego czynnika aktywującego proteazę – 1 (Apaf-1). Wyłączenie ścieżek apoptozy sugeruje, że przodkami dzisiejszych myksosporidiowców były twory podobne do guzów nowotworowych, tyle że zdolne do przeżycia jakiś czas poza organizmem chorego i zakażania nowych ofiar. Takie nowotwory obserwuje się i dziś, np.: u mięczaków, psów czy diabłów tasmańskich. Stąd pojawienie się hipotezy SCANDAL (ang. speciated by cancer development animals), dotyczącej powstania nowych gatunków zwierząt, a nawet całych gromad, jako samodzielnych nowotworów [2, 3, 4, 6, 11].

Można dostać kołowacizny w takim ścisku

Długotrwałe pasożytnictwo często łagodnieje, zbliżając się do komensalizmu. Ta reguła sprawdza się dość dobrze nie tylko u tasiemców, lecz także myksosporidiów. Na stanowiskach naturalnych czy w tradycyjnie, ekstensywnie prowadzonych gospodarstwach rybackich infekcja myksosporidiami nierzadko przebiega bezobjawowo. Inaczej bywa w nowoczesnych, intensywnych akwakulturach, tudzież w nowych układach ekologicznych, powstałych po inwazjach obcych gatunków ryb i bezkręgowców. Tu ryby cierpią, po czym padają masowo, a straty gospodarcze bywają ogromne.

Najwięcej szkód w skali świata powodują przerostowa choroba nerek Tetracapsuloides bryosalmonae oraz kołowacizna pstrągów powodowana przez Myxobolus cerebralis. Nie brak schorzeń dotykających karpie (np.: zapalenie pęcherza pławnego powodowane przez Sphaerospora dykovae, inwazja płetw przez Thelohanellus nikolski) czy miętusa (tego prawdziwego). Brak doniesień o szkodach w polskich gospodarstwach rybackich to raczej artefakt obserwacyjny niż faktyczny brak patogenów. Śnięcie wylęgu wywoływane przez Myxozoa pozostaje w cieniu zaraz o podłożu wirusowym i bakteryjnym. Łososiowatych i karpiowatych z akwakultur nie testuje się w Polsce na bezobjawowe nosicielstwo [6, 8].

Buddenbrockia niczym symbol recyklingu

Kuzynką Tetracapsuloides bryosalmonae okazało się jedno z najbardziej zagadkowych zwierząt świata i wód słodkich Europy: budenbrokia Buddenbrockia plumatellae. Ten mikroskopijny robaczek pasożytujący w mszywiołach rzadko kiedy bywał obserwowany od momentu opisania w 1851 r. Coraz więcej badaczy zaczynało go uważać za mit czy pomyłkę obserwatora. Ponowne odnalezienie żywych okazów przyniosło więcej pytań niż odpowiedzi. Budenbrokia przypomina znaną z geometrii wstęgę Möbiusa – rozmaitość topologiczną mającą tylko jedną stronę i tylko jedną krawędź, spopularyzowaną jako symbol recyklingu. Nieco bardziej wyrafinowana matematyka pomogła przy wyjaśnieniu tajemnic budenbrokii. Dopiero wnioskowanie bayesowskie pozwoliło zrekonstruować jego pokrewieństwa ewolucyjne w oparciu o sekwencję białek jądrowych [8, 11].

W artykule korzystałem m.in. z :

1. Antychowicz, J. (2015). Aktualne poglądy na choroby wywoływane przez myksosporidiowce u ryb w Polsce. Życie Weterynaryjne, 90(4), 216-225.
2. Canning, E., Okamura, B. (2003). Biodiversity and evolution of the Myxozoa. Advances in Parasitology, 43.
3. Chang, E. S., Neuhof, M., Rubinstein, N. D., Diamant, A., Philippe, H., Huchon, D., Cartwright, P. (2015). Genomic insights into the evolutionary origin of Myxozoa within Cnidaria. Proceedings of the National Academy of Sciences, 112(48), 14912-14917.
4. Fiala, I., Bartošová-Sojková, P., & Whipps, C. (2015). Classification and phylogenetics of Myxozoa. Myxozoan evolution, ecology and development, 85-110.
5. Habil, G. D., Holban, E., Jawdhari, A., Sadîca, I. (2023). Review on Polypodium Hydriforme Infestation of Sturgeon Eggs and Its Implications in Species Conservation. Web of Conferences, 437, 02007.
6. Hausmann, K., Huelsmann, N., Radek, R., (2003). Protistology. Schweizerbartische Verlagsbuchhandlung, Berlin/Stuttgart.
7. Hoffman, G. L., Raikova, E. V., Yoder, W. G. (1974). Polypodium sp. (Coelenterata) found in North American sturgeon. The Journal of Parasitology, 60(3), 548-550.
8. Jura, C. (2007) Bezkręgowce: podstawy morfologii funkcjonalnej, systematyki i filogenezy. Wydawnictwo Naukowe PWN, Warszawa.
9. Raikova, E. (1994). Life Cycle, Cytology, and Morphology of Polypodium hydriforme, a Coelenterate Parasite of the Eggs of Acipenseriform Fishes. The Journal of Parasitology, 80 (1): 1–22.
10. Raikova, E.V. (2008). Cytomorphological peculiarities of Polypodium hydriforme (Cnidaria). Journal of the Marine Biological Association of the United Kingdom, 88 (8): 1695–1702.
11. Zrzavý J., Hypša V. (2003). Myxozoa, Polypodium, and the origin of the Bilateria: The phylogenetic position of „Endocnidozoa” in light of the rediscovery of Buddenbrockia. Cladistics, 19(2): 164–169.